Республиканский театр кукол Эстонской ССР был создан Указом правительства Эстонской ССР № 449 от 1 января 1952 года. Первоначальным ядром театра был Молодёжный театр, а затем марионеточная группа. 2 января 1952 года театр начал свою деятельность спектаклем «Терем‑теремок» Самуила Маршака. Первые годы театр жил на колёсах, постоянно выступая по всей Эстонии. Весной 1954 года театру было выделено помещение в здании ВМФ и ВВС Эстонской ССР. В 1990 году театр переехал в новое здание, где находится и сейчас. В 1966 году при театре была создана актерская студия. С 1981 года главным режиссёром стал Рейн Агур. При нём играли современный театральный репертуар, Шекспира, Тугласа и эстонские фольклорные произведения, а также спектакли для взрослой публики. В 1993 году художественный руководитель Ээро Спрайт попытался объединить драму и кукол в один театр. В 2007 году театр возглавлял лауреат Премии «Золотая Маска» режиссёр Евгений Ибрагимов. 13 ноября 2016 года был открыт новый комплекс зданий театра кукол площадью 1.4 тыс квадратных метров. Театр входит в состав UNIMA (Международного союза кукольных театров) и NEECPA.
