Галерея основана в 2004 году в Москве искусствоведом Сергеем Поповым. С 2011 года располагается в Центре современного искусства «Винзавод». В 2012–2014 годах галерея имела филиал в Берлине (Charlottenburg, Mommsenstr. 35). В 2015 году галерея заняла одну из самых больших площадок «Винзавода», спроектированную архитектором Александром Бродским. Pop/off/art представляет искусство российских художников (в том числе живущих по всему миру) и ряд международных авторов, фокусируясь на художниках постсоветского пространства, Восточной и Центральной Европы. Галерея входит в топ-5 российских галерей (по версии Forbes) и в топ-500 галерей мира (по версии Blouin Artinfo). Среди авторов галереи — классики современного искусства (Эрик Булатов, Игорь Шелковский, Аркадий Петров, Ростислав Лебедев) и лидеры сегодняшней арт-сцены (Ирина Нахова, Ольга Чернышёва, Анатолий Осмоловский, Виталий Пушницкий), а также молодые имена (Андрис Эглитис, Иван Плющ, Иван Новиков). Выставки, реализованные при участии галереи Pop/off/art, проходили в ведущих музеях России: Эрмитаже, Государственной Третьяковской галерее, Русском музее, Московском музее современного искусства.
